Половой отбор у баранов

Британские биологи, изучающие уникальную популяцию одичавших овец с острова Соэй, нашли ответ на вопрос, долго мучавший теоретиков: почему в популяции сохраняется наследственная изменчивость по размеру рогов, если известно, что самцы с большими рогами из года в год оставляют больше потомства, чем короткорогие? Казалось бы, половой отбор давно должен был обеспечить всех самцов большими рогами. Разгадка оказалась в противоположном действии полового и «обычного» естественного отбора на ген RXFP2, влияющий на развитие мужских половых признаков у людей, мышей и баранов. У овец есть два аллельных варианта этого гена: Ho+ и HoP. Аллель Ho+ способствует росту рогов и поддерживается половым отбором: в период осеннего гона большерогие самцы с генотипами Ho+/Ho+ и Ho+/HoP побеждают в конкуренции за самок. Однако в зимнюю бескормицу естественный отбор работает против аллеля Ho+: самцы с генотипом Ho+/Ho+ имеют наименьшие шансы пережить зиму. В итоге максимальную приспособленность имеют гетерозиготы (Ho+/HoP), чем и объясняется устойчивое сохранение обоих генетических вариантов в генофонде.

Если какой-то наследственный признак постоянно поддерживается отбором (то есть особи с этим признаком размножаются эффективнее, чем особи без него), то этот признак, по идее, должен зафиксироваться, то есть стать достоянием всех особей в популяции. Однако многие признаки, поддерживаемые половым отбором (повышающие шансы на успех в конкуренции за половых партнеров), остаются полиморфными, то есть выраженными в разной степени у разных особей. Почему половой отбор часто не может довести «полезный» признак, будь то украшение или турнирное оружие, до фиксации? Почему в популяции из поколения в поколение сохраняется значительный процент малопривлекательных или плохо вооруженных самцов?

По-видимому, единого объяснения тут быть не может: в разных ситуациях действуют разные механизмы. Некоторые признаки под действием полового отбора развиваются до такой степени, что начинают мешать выживанию — и тогда полиморфизм может сохраняться благодаря балансу разнонаправленных векторов отбора (полового и обычного естественного), сила которых варьирует в зависимости от условий (см.: John A. Endler, 1980. Natural Selection on Color Patterns in Poecilia reticulata, PDF, 443 Кб).

Еще одна возможность связана с выбором партнеров по признакам, зависящим от очень большого числа генов. Такие признаки могут служить надежными «индикаторами приспособленности» как раз потому, что для их развития необходима слаженная работа множества генов. Например, есть мнение, что у наших предков в роли «честных» (трудноподделываемых) индикаторов качества генов выступали интеллект, чувство юмора, лингвистические и творческие способности. Для всего этого необходим эффективный мозг, развитие которого требует слаженной работы тысяч генов. Мутационная поломка любого из них может сказаться на результате. Довести такой мультигенный признак до фиксации (например, чтобы все стали одинаково остроумными и музыкальными) очень непросто даже при помощи сильного отбора. Полиморфизм сохранится в популяции даже в том случае, если, скажем, удачные шутки или красивое пение будут сильно повышать репродуктивный успех.

Другое возможное объяснение — конфликт генетических «интересов» самцов и самок. Какой-то аллель может быть полезен самцам, но вреден самкам (или наоборот). Например, некоторые факты указывают на существование аллелей, повышающих у женщин репродуктивный успех, а у мужчин — вероятность развития гомосексуальной ориентации (что снижает репродуктивный успех мужчин). Такой двойной эффект мог бы объяснить устойчивое сохранение этих аллелей в человеческом генофонде (см.: Camperio-Ciani et al., 2004. Evidence for maternally inherited factors favouring male homosexuality and promoting female fecundity, PDF, 201 Кб).

Несмотря на обилие теорий и механизмов, в каждом конкретном случае установить причины сохранения изменчивости весьма непросто. Мы еще слишком мало знаем о генетической подоплеке признаков, находящихся под действием полового отбора у разных видов. Биологам из Шеффилдского, Эдинбургского и Кембриджского университетов удалось разгадать одну из таких головоломок в ходе изучения уникальной популяции одичавших овец на острове Хирта в архипелаге Сент-Килда к западу от Шотландии. Этих овец называют «соэйскими», потому что родом они с соседнего острова Соэй (что значит «овечий остров» на старонорвежском), необитаемого уже много веков. Считается, что соэйские овцы одичали более 4000 лет назад и ведут свой род от древней североевропейской породы эпохи неолита. Изолированная популяция соэйских овец — прекрасный объект для изучения эволюции в действии.

Ранее было показано, что репродуктивный успех самцов зависит от размера рогов. Тем не менее в популяции сохраняется полиморфизм по этому признаку. Большерогие самцы в период осеннего гона успешно охраняют свои гаремы от конкурентов и оставляют больше потомков, чем самцы с рудиментарными рогами, которые могут рассчитывать лишь на случайное спаривание с заблудшей самкой. Почему же «гены безрогости» до сих пор не отсеяны отбором?

Ранее авторы показали, что изменчивость по размеру рогов у соэйских овец в значительной мере наследственна. Наследуемость признака — около 0,4, то есть примерно 40% вариабельности по признаку объясняется генами, остальное — средой или случайностью.

Авторы обработали данные по генотипу, фенотипу (размеру рогов), количеству потомков, времени жизни и родословным 1750 особей. Эти данные собирались более 20 лет. Генетический анализ показал, что почти вся наследственная составляющая изменчивости по размеру рогов связана с одним-единственным геном RXFP2 (Relaxin/insulin-like family peptide receptor 2). Этот ген кодирует рецептор, от которого зависит реакция тканей на некоторые гормоны. У мышей и людей RXFP2 участвует в регуляции развития мужских половых признаков. Например, некоторые мутации в этом гене приводят к крипторхизму.

У соэйских овец есть два аллеля этого гена: Ho+ и HoP («Ho» здесь происходит от слова horns — рога, а «P» от polled — комолый, то есть безрогий). Гомозиготные самцы и самки Ho+/Ho+, а также гетерозиготные самцы почти всегда имеют нормально развитые рога (хотя у гетерозигот они в среднем поменьше). Гетерозиготные самки чаще всего имеют рудиментарные рога, а большинство самок HoP/HoP — вовсе безрогие. Что касается самцов HoP/HoP, то среди них встречаются особи как с нормальными рогами, так и с рудиментарными (см. таблицу).

Таблица. Зависимость развития рогов от генотипа в исследованной выборке соэйских овец. Цифры обозначают количество особей

У самок, как выяснилось, плодовитость и выживаемость не зависят ни от гена RXFP2, ни от размера рогов. У самцов, напротив, обнаружились достоверные зависимости. Самцы с генотипами Ho+/Ho+ и Ho+/HoP ежегодно оставляют больше потомков, чем самцы HoP/HoP. При этом среди последних рогатые особи имеют больший репродуктивный успех, чем бараны с таким же генотипом, но с рудиментарными рогами. Что касается выживаемости, то наилучшие шансы пережить зиму оказались у самцов с генотипами Ho+/HoP и HoP/HoP. Рогатые и безрогие особи с генотипом HoP/HoP имеют одинаково высокую выживаемость. Чаще всего зимой погибают самцы Ho+/Ho+.

Эти данные позволяют заключить, что репродуктивный успех самцов, скорее всего, определяется именно наличием или отсутствием рогов. Выживаемость, напротив, определяется не рогами как таковыми (или, по крайней мере, не только рогами), а какими-то дополнительными эффектами аллельных вариантов RXFP2. Главной причиной высокой зимней смертности самцов является то, что они тратят огромное количество сил на конкуренцию за самок во время осеннего гона, и поэтому зима застает их в изрядно потрепанном состоянии. Рогатые самцы, по-видимому, тратят больше энергии во время гона, чем безрогие, однако этот вопрос требует дополнительного изучения.

Так или иначе, в данном случае причина сохранения полиморфизма по признаку, поддерживаемому половым отбором, оказалась простой и очевидной. Она состоит в адаптивном преимуществе гетерозигот над обоими гомозиготными генотипами. Бараны Ho+/Ho+ успешно размножаются, но часто погибают зимой. Бараны HoP/HoP легко переносят зиму, но проигрывают в конкуренции за самок и поэтому медленнее размножаются. И только гетерозиготные самцы Ho+/HoP ухитряются одновременно и успешно размножаться, и легко переносить зиму. Адаптивное преимущество гетерозигот, называемое также сверхдоминированием, дает исчерпывающее объяснение сохранению полиморфизма по размеру рогов у соэйских баранов. Более сложные альтернативные объяснения, связанные с конфликтом генетических интересов полов или мультигенными индикаторами качества генов, в данном случае могут быть отброшены как избыточные.

До сих пор известно не так уж много хорошо изученных случаев сверхдоминирования. Самый известный пример — распространенная в малярийных районах мутация, которая в гомозиготном состоянии вызывает тяжелую болезнь — серповидноклеточную анемию, а в гетерозиготном защищает от малярии. Обсуждаемое исследование пополнило небольшую пока коллекцию расшифрованных случаев сверхдоминирования еще одним красивым примером.